I 1938 fikk Averøy anløp i ferjeruten til Kristiansund. Det dannet grunnlaget for opprettelsen av to busselskaper for å frakte melk fra bøndene til meieriet i byen.
Den første rutebildriften på Averøy ble startet i 1925 da Konrad Haukås kjøpte sin første bil, en 5-seter Chevrolet som har utførte drosjekjøring med. I 1936 kjøpte Konrad Hoel en buss som ble satt i rute Hoel-Kristvika.
Da Averøy fikk anløp i ferjeruten til Kristiansund på Kvernes i 1938 og Bremsnes 1940, ønsket Bondelaget å opprette en bussrute for Indre Averøy, fra Fagerengbogen til Bremsnes, for å bringe melken hurtigere til meieriet i byen enn frakt med lokalrutebåtene. De sentrale myndighetene stilte krav om at hele Averøya måtte bli sette på som et trafikkområde, men det ønsker ikke de på Averøy.
I 1936 ble Ytre Averøy Billag etablert og startet rutekjøring fra Kårvåg til Bremsnes i 1940 da ferjekaia på Bremsnes var ferdig. I 1955 ble det også etablert en ruteforbindelse mellom Kristiansund og Molde over det nye ferjesambandet Ørjavik-Tøvik. I 1940 ble Indre Averøy Billag etablert med bussrute fra Fagerengbogen til Kristiansund mandag, onsdag og lørdag.
Etter krigen var det flere forslag om å slå sammen begge busselskapene, men det ble ikke realisert før ved kommunesammenslåingen i 1964. Da ble Kornstad, Kvernes og Bremsnes slått sammen til Averøy kommune og de to busselskapene til Averøy Billag.
Området ved Bremsnes ferjekai ble en naturlig passering for Averøy Billag tine lokaliteter. Billaget vokste i takt med utviklingen i samfunnet. I tillegg til persontrafikken hadde Averøy Billag også godsbiler som i hovedsak betjente selskapets kjerneområde. Det var også melketankkjøring og dyretransport. På 1980- og 1990-tallet var det også turbussruter til forskjellige destinasjoner.
Fra 2008 ble Averøy Billag innfusjonert i Nettbuss Møre, som i 2003 hadde skaffet seg aksjemajoriteten i selskapet.